一场大战毁灭了人类文明。千年之后，幸存的人类生活在艰苦的环境中。散发着毒气、栖息着巨虫的辽阔菌类森林“腐海”一直威胁着人们。

在腐海边有个小国“风之谷”，由于海风吹走了瘴气，这个国家宁静而美丽。族长的女儿名叫娜乌西卡，拥有不可思议的亲近大自然的能力。故事从巨型输送机坠落在风之谷开始。这架输送机是多鲁美奇亚原本用来载送工业都市“培吉特”国俘虏。娜乌西卡将夹在残骸中的少女拉丝黛儿救出，而少女却要求娜乌西卡将残骸烧毁。虽然不明其意但为了让少女安心而答应了，少女随即死去。隔天在坠落地点发现了跳动着的巨大血管群。那就是在“七日之火”将世界付之一炬的最终兵器“巨神兵”。应该全部成为化石的巨神兵，却在培吉特市的地下被挖掘出来，而想要征服世界的多鲁美奇亚王国将其截走，但不久因其重量在运输途中坠落了。获知了坠落的多鲁美奇亚王国的皇女库夏娜，派出了大批编队至风之谷。

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士兵们陆续闯入城中，震天的枪声，惊慌的娜乌西卡奔至父亲房间，发现其父基尔已气绝。娜乌西卡在盛怒之下，以敏捷的速度将士兵一一击倒。这时，其师父犹巴出现。“冷静下来！娜乌西卡。现在打起来的话，谷中就无人能活下去。”为了谷中人民，娜乌西卡自愿做人质和库夏娜等到培吉特。回到自己房间的娜乌西卡，将墙壁隐藏的楼梯门打开，来到自己的秘密房间。很早以前娜乌西卡发现，这些用从地下500公尺取出的水和干净无毒的土培养的植物，一株也没有散发出有毒的瘴气，即使是剧毒的腐砒草也开出了花朵。但是，照顾它们的人即将离开，只好将植物处理掉没有其他办法。

娜乌西卡等人乘坐的大型输送艇，载着其他人质及粮食向着培吉特出发。途中向其袭击而来的是驾驶着战斗艇的培吉特少年阿斯贝鲁。他就是坠落在风之谷后死亡的拉丝黛儿的哥哥。被侵袭的多美吉亚王国的船迅速地坠落。娜乌西卡所乘的输送艇也早已起火，她和米特移至备用机上。而且，还救了应该憎恨的敌人库夏娜离开输送艇。眼下浓密弥漫，娜乌西卡的战斗艇慢慢地降落，最后降在被巨木包围着的水面。回过头去，库夏娜的枪却朝向娜乌西卡指着。

突然，水面摇晃，巨大的王虫出现。王虫的眼和娜乌西卡及库夏娜彼此凝视，伸长触毛抚摸着娜乌西卡。因为她触碰到了王虫心中最深的宇宙。接着无言地，王虫将阿斯贝鲁迷失在活腐海的消息告知娜乌西卡，于是娜乌西卡告别吓呆了的库夏娜和城中老伯们，准备去救出阿斯贝鲁。被大群王虫穷追不舍的阿斯贝鲁掉进巨水下的空洞里。尾随而来的蓑鼠也蜂拥而上。在阿斯贝鲁将被虫吞唑之时，乘着滑翔翼的娜乌西卡如风般的出现。躲过蛇蝼蛄的娜乌西卡想救阿斯贝鲁时，不小心掉落地面，砂覆盖娜乌西卡的身体，随即陷落进去。

终于连滑翔翼也一起被砂所吞噬，然而到后来却有了意外的发现……开腐海后，娜乌西卡获悉培吉特以一只小王虫为做诱导大群王虫到风之谷，于是娜乌西卡徒手与飞行机的乘组员对峙。他把枪指着娜乌西卡，开始展开攻击。娜乌西卡张开双臂，朝向运行机运去。受了冲击的飞行机掉进酸湖中。被抛至地面上的娜乌西卡忍着身上的疼痛向着满身疮痍的小王虫慢慢接近。然后，挺身阻止欲进入酸湖的小王虫。小王虫似乎明白了娜乌西卡的心意，小王虫的眼睛由红色转为蓝色。小王虫触碰着昏倒的娜乌西卡的身体，想要确定什么似的。在这段时间王虫群越来越接近风之谷。娜乌西卡下了决心。然后和小王虫一起，大群的王虫蜂拥过来，站立在她眼前。王虫群的眼睛闪耀鲜红的光芒，一步步向前运进而来。然后，在不过一瞬间娜乌西卡的身体被层层包围，终于看不见了。

雾慢慢做了，在平静下来的蓝色眼的王虫群里，满身疮痍的娜乌西卡躺在其中。王虫群中的一只向娜乌西卡走近。然后，触毛伸向娜乌西卡的身下将其慢慢抬起。黄金的触毛散发出无数光之粉。四周都闪耀着光芒。光芒愈来愈强，娜乌西卡慢慢张开了眼睛。奇迹出现了，金黄色的草原朝着娜乌西卡走近。不如在何时，狐松鼠也悄悄回来了。古老的预言成真——这个人，应该身着蓝衣，站立在金色的草原上……